A fonó sori otthonában Perselus Pitont meglátogatja Draco Malfoy édesanyja, Narcissa, és annak nővére, Bellatrix Lestrange. Narcissa könyörög Pitonnak, hogy tegye le a Megszeghetetlen Esküt, hogy megvédi Dracót, és ha ő elbukik, teljesíti küldetését, amit a Sötét Nagyúr bízott rá. Piton megteszi, amit a nő kér tőle.

Dumbledore meglátogatja a nyarat a Dursley családnál töltő Harryt, és elmondja, a fiú örököle meg a halott Sirius Black dolgait: a házát, a házimanóját (Sipor) és Csikócsőrt. Ezután hozzáteszi: Harry védelme 1 év múlva, 17 éves korában lejár a Dursley-házban Voldemort ellen. Ezután Dumbledore és Harry egy kis faluba hopponál, ahol egy Horatius Lumpsluck nevű, ex-roxfort igazgatót látogatnak meg. Dumbledore kérésére Harry meggyőzi a férfit, térjen vissza a Roxfortba tanítani.

Később Harry elmondja Dumbledorenak, nem szokott már fájni a sebhelye. Az igazgató szerint ez azért van, mert Voldemort rájött, veszélyes Harrynek belelátni a gondolataiba. Potternek feltűnik, hogy Dumbledore egyik keze -amin egy fura gyűrűt visel- el van sorvadva.

Harry a nyár többi részét a Weasley családdal és Hermionéval tölti az Odúban. Családja elkeseredésére (főleg Ginny, Molly Weasley, Fred és George bánatára) Bill Weasley össze akar házasodni a francia Fleur Delacourral, a Trimágus Tusa résztvevőjével és a Beauxbatons akadémia volt diákjával. Harry, Ron és Hermione megkapják RBF vizsgáik eredményét: Hermione minden tantárgyból átment a vizsgán, de Harry és Ron megbukott mágiatörténetből és jóslástanból. Bájitaltanból Harry nem tudott átmenni Várakozáson Felüli osztályzatával, így nem lehet auror.

Remus Lupin rossz híreket hoz: a dementorok egyre több embert támadnak meg, és már rengeteg az eltűntek száma, köztük a pálcakészítő Mr. Ollivander. Elmondja, Igor Karkarov is meghalt. Harry a roxforti leveleiből megtudja, őt nevezték ki az új kviddics-csapatkapitánynak.

Mikor Weasleyékkel Harry az Abszol útra megy tanszerekért, összefutnak Draco Malfoyjal és annak anyjával. Egy kis veszekedés után Harry, Ron és Hermione követik a Láthatatlannátevő köpeny alatt Dracot, aki a Borgin&Burkes-be betérve összeveszik az eladóval valamin. Harry szerint Draco lépett az Azkabanban raboskodó apja, Lucius Malfoy helyébe halálfalóként.

Mikor a diákok a Roxfort Expresszel indulnak az iskolába, Lumpsluck meghívja Harryt a kedvend diákjai klubbjába, a Lump Klubba, aminek régen Lily Potter és Tom Denem is tagja volt. Harryn kívül Neville, Ginny és a Mardekáros Blaise Zabini is meghívást kap. Az ebéd után Harry követi köpenyével Zabinit a Mardekásorok fülkéjébe, ahol kihallgatja azok beszélgetését. Mikor a vonat megérkezik, Malfoy észreveszi Harryt, majd amikor egyedül maradnak, leüti a fiút. Később a Roxfort védelmére kirendelt Nymphadora Tonks rátalál Harryre és az iskolába kíséri.

Itt Dumbledore a beszédében kijelenti: Lumpsluck lesz az új bájital tanár, Piton pedig a Sötét Varázslatok Kivédését fogja tanítani. Lumpsluck átengedi a megbukott Harryt bájitaltanból, majd Ron és Harry találkozik Hagriddal, aki elmondja: Gróp egy barlangban lakik, a Harrytől kapott Csikócsőr pedig jól van, meg is látogatják.

Piton a legelső órán bűntetőfeladatot szab ki Harrynek, ám nem kell elvégeznie, mert Dumbledore magánórát tart neki. Mivel Ron és Potter nem vettek maguknak, iskolai könyveket kapnak. Harry a kapott könyvében való jegyzetek segítségével ő írja meg legjobban az "élő halál eszenciáját", így egy adag -szerencsét hozó- Felix Felicis bájitalt nyer. Ekkor veszi észre, hogy a könyv hátuljába a következő van írva: "Ez a könyv a Félvér Herceg tulajdona!".

Dumbledore az egyik magánóráján egy emléket mutat neki: Little Hangleton mellett, egy erdőben él Rowle Gomold két gyerekével. Dumbledore elmondja, hogy Gomold lánya, Merope lett később Voldemort anyja. Harry észreveszi, Gomold kezén ugyanaz a gyűrű van, amit az igazgató kezén is látott.

A Reggeli Próféta azt írja, a Kóbor Grimbsuz jegykezelőjét letartóztatták, mivel azt állítják, halálfalókkal tartott kapcsolatot. Harry válogatást tart a kviddics csapatba, így bekerül Ron, Ginny és Katie Bell, később pedig Dean Thomas. Hagrid elmondja a srácoknak: Aragog haldoklik. Az első roxmortsi hétvége alkalmával Katie talál egy átkozott nyakláncot, ám szerencsére senki sem sérül meg. Harry arra gyanakszik, Draco Malfoy áll az eset mögött.

Dumbledore következő különóráján Harry megtudja, az a bizonyos nyaklác a párszaszájú Tom Denemé volt, akit Dumbledore egy árvaházból hozott ki. A karácsonyi partira Harry Luna Lovegooddal megy el, ahol Piton és Draco bizalmas beszélgetésbe kezdenek. Lupin új híreket hoz: a vérfarkasok is átálltak Voldemort oldalára.

Dumbledore újabb emlékeket mutat Harrynek: Denem lemészárolja a családját, majd Lumpsluckot faggatja bizonyos horcruxokról. Mivel az emlék hiányos, Dumbledore azt a feladatot adja Harrynek, derítse ki, mi az a hiányzó rész. Harry kémkedik Malfoy után, aki többször eltűnik a Tekergők Térképéről. Ron a születésnapja alkalmából bort iszik Lumpsluckkal, ám az ital megmérgezi Ront.

Még Ron lábadozik, Cormac McLaggen kerül be a kviddics csapatba, ám a kétbalkezes játékos leüti Harryt. Később Potter megtudja Siportól és Dobbytól: Draco a Szükség Szobájában szokott eltűnni.

Aragog meghal, Harry elmegy a temetésére, majd megtudja Lumpslucktól a teljes emléket: a horcruxok Voldemort lelkének egy darabjai, 7 van belőlük: Tom Denem naplója (Harry már elpusztította), a Gomold-gyűrű (Dumbledore már elpusztította), Nagini -Voldemort kígyója-, három ismeretlen tárgy, és maga Voldemort.

Piton el akarja kobozni a Félvér Herceg könyvét, ám Harry egy másikat ad neki oda. Dumbledore magával hívj Harryt, ugyanis talált egy újabb horcruxot. Potter addig barátait kéri meg, figyeljék Dracot. Egy óriási barlanghoz mennek, ahol egy nagy tó közepén egy kőedényt találnak. Mikor Dumbledore megissza az edényben lévő folyadékot, rosszul lesz. Harry a legyengült varázslóval Roxmorts főutcájába hopponál. Ott látják meg, Roxfort felett van a Sötét Jegy.

Potter és Albus a csillagászati toronyba repülnek, ám megjelenik Draco. A fiú kihajítja a bástyáról az igazgató pálcáját, Harry pedig a láthatatlan köpenye alatt bújik el. Draco elmondja: a Volt-nincs szekrény segítségével halálfalókat juttatott az iskolába és csata kezdődött. Harry ekkor tudja meg, miért is veszekedett Draco az Abszol úton, és miért ment annyiszor a Szükség Szobájába: mert ott rejtette el a szekrényt.

Két halálfaló, Amycus Carrow (roxforti tanár) és Fenrir Greyback (vérfarkas) lép be, az igazgató megölésére buzdítják Dracot, ám mivel az nem képes ezt megtenni, Perselus Piton jelenik meg és végez Dumbledore-ral. A halálos átok letszítja áldozatát a toronyból.

Voldemort szolgái menekülni kezdenek, ám Harry üldözőbe veszi őket. Végül Piton a fiúhoz fordul és mielőtt elmenekülne, elárulja: ő a Félvér Herceg. A csata után megtalálják Dumbledore holttestét a torony alján, mellette a horcrux-szal és egy levéllel: egy bizonyos R.A.B. írta Voldemort nagyúrnak, miszerint ez a horcrux hamisítvány, az igazi nála van.

Harry a gyengélkedőn találkozik Billel, akit a csata közben megmart Fenrir Greyback, ám szerencsére nem alakul át. McGalagony és Weasley-ék elmondják, mikor követni kezdték Dracot, halálfalók jelentek meg, majd a Főnix Rendje is az iskolába jött. Míg Harry és McGalagony a Roxfort bezárásán gondolkodnak, Fawkes -Dumbledore főnixmadara- siratódalt énekel.

Dumbledoret és pálcáját egy tó partján temetik el, Harry pedig kijelenti: visszamegy Dursley-ékhez, utána pedig Godric's Hollowba látogat, mivel valószínűleg itt van egy horcrux elrejtve. Ron és Hermione kijelentik, minden kalandban vele lesznek.